Исследование № 27
Расшифрованы генетические основы быстрой эволюции размера клюва у дарвиновых вьюрков
Дарвиновы вьюрки вместе с березовыми пяденицами и африканскими цихлидами считаются классикой эволюционных исследований. Однако, как и в предыдущих двух случаях, это вовсе не означает доскональное понимание и изученность, а подразумевает скорее неизбывный интерес к данному объекту. Перед вами – во всех отношениях показательные исследования эволюции в действии. Чтобы “увидеть” ее, потребовались терпение, наблюдательность и изрядные планомерные усилия. Речь идет об эволюции дарвиновых вьюрков на острове Дафне Галапагосского архипелага. Здесь удалось наблюдать, как происходит дивергентная эволюция. Согласно теории, конкуренция за ресурсы между близкими видами способствует дивергенции, или расхождению признаков. В результате в тех районах, где представители двух видов живут вместе, они начинают сильнее отличаться друг от друга, чем в непересекающихся частях их ареалов. Процесс расхождения признаков у вьюрков удалось пронаблюдать во всех подробностях. На фоне засухи 2004–2005 годов увеличилась конкуренция за пищу между популяциями среднего земляного вьюрка и недавно обосновавшегося на острове большого земляного вьюрка. В результате у первых под действием отбора быстро уменьшился (в среднем) размер клюва, так что два вида стали сильнее различаться по этому признаку. Как выяснилось, ключевую роль в этом сыграл ген HMGA2. У него есть два аллельных варианта, L (large) и S (small), которые влияют на размер клюва не только у земляных, но и у прочих галапагосских вьюрков. Во время засухи у среднего земляного вьюрка происходил интенсивный отбор по HMGA2: погибло 70 % птиц с генотипом LL и 47 % особей с генотипом LS, тогда как из птиц с генотипом SS не пережили засуху только 24 %. Исследование показало, что быстрое расхождение признаков у конкурирующих видов может происходить за счет сильного отбора по единственному локусу.
Супруги Розмари и Питер Грант сорок лет подряд, c 1973 по 2012 год, наблюдали за эволюцией дарвиновых вьюрков на крохотном (0,34 км2) островке Дафне Галапагосского архипелага, проводя там по шесть месяцев в году. Результатом стали беспрецедентно точные и детальные данные о работе естественного отбора в природе.
В частности, выяснилось, что быстрые изменения размера клюва у среднего земляного вьюрка, Geospiza fortis, следуют за изменениями набора семян, которыми питаются эти птицы. В засушливые годы возрастает доля крупных семян – и преимущество получают особи с большими клювами. Так, во время сильной засухи 1977 года мелких семян на острове было мало и основной пищей для G. fortis стали крупные, трудно разгрызаемые плоды якорца Tribulus cistoides (рис. 27.1). Справиться с ними могут только особи с большими клювами. Мелкоклювые птицы не в состоянии раскусить такой плод и обычно даже не пытаются это сделать. Большинство вьюрков с маленькими клювами погибло от голода, и в результате средний размер клюва в популяции увеличился (а признак этот обладает высокой наследуемостью).
рис. 27.1. У среднего земляного вьюрка, Geospiza fortis (а, в), способность справляться с плодами Tribulus cistoides (якорца ладанникового) зависит от размера клюва. Особи с большими клювами (а) могут питаться этими плодами, хотя у них уходит втрое больше времени на разгрызание, чем у большого земляного вьюрка, G. magnirostris (б), который своим мощным клювом легко раскусывает твердые плоды этого растения, чтобы извлечь съедобные семена (г: слева – целый плод, справа – разгрызенный вьюрком, с пятью полостями, где были семена). Особи G. fortis с маленькими клювами (в) не в силах разгрызть такой плод и даже не пытаются. Размер плодов 8 мм, они показаны при вдвое большем увеличении, чем вьюрки.
В дождливые периоды направленность отбора меняется на противоположную, что ведет к быстрому уменьшению клюва в ряду поколений (это похоже на баланс между формами березовой пяденицы в Исследовании № 25).
Ситуация принципиально изменилась в 1982 году, в начале дождливого периода, вызванного сильным Эль-Ниньо, когда на острове обосновались две самки и три самца вида-конкурента – большого земляного вьюрка, G. magnirostris. Эта птица специализируется на крупных семенах и разгрызает плод якорца втрое быстрее, чем большеклювые особи G. fortis. Пришельцы быстро размножились, но, пока дождей выпадало достаточно, еды хватало всем – и конкуренция с чужаками не влияла на эволюцию G. fortis.
Однако в 2004–2005 годах случилась очередная засуха, в результате которой в дефиците оказались как мелкие, так и крупные семена. Конкуренция за плоды якорца между большеклювыми G. fortis и “поналетевшими” G. magnirostris резко обострилась. Победить в этой конкуренции у аборигенного вида шансов не было, поскольку клювы пришельцев больше и мощнее. Ну а мелкие семена эффективнее эксплуатировались особями G. fortis с маленькими клювами. Это привело к массовой гибели большеклювых G. fortis и к уменьшению среднего размера клюва в популяции. В итоге через 22 года после появления вида-конкурента средние земляные вьюрки по размеру клюва (а заодно и по размеру тела, который положительно коррелирует с размером клюва) стали сильнее отличаться от больших земляных вьюрков, чем в период раздельного проживания (Grant, Grant, 2006).
Этот случай является одним из наиболее детально документированных примеров так называемого расхождения признаков. Данный эволюционный механизм был предсказан еще Дарвином: конкуренция за ресурсы с близкородственными формами должна способствовать морфологической дивергенции, разделению ниш и видообразованию, потому что селективное преимущество получают особи, ориентированные на те ресурсы, конкуренция за которые слабее. Заслуга супругов Грант состоит в том, что им удалось в деталях проследить работу этого механизма в природе.
Впрочем, для полного понимания процесса необходимо разобраться в его генетических основах. В 2016 году, спустя 10 лет после публикации знаменитой статьи Грантов с описанием расхождения признаков у вьюрков, в журнале Science была опубликована новая статья, в которой супруги Грант с коллегами из Уппсальского университета (Швеция) сообщили, что и эту задачу им удалось решить, по крайней мере в общих чертах (Lamichhaney et al., 2016).
Прежде всего, нужно было найти в геноме вьюрков гены, влияющие на размер клюва (а также на размер тела – как мы уже упоминали, эти признаки взаимосвязаны, хотя во время засухи 2004–2005 годов шансы на выживание у средних земляных вьюрков сильнее зависели от размера клюва, чем тела). Ученые отсеквенировали полные геномы 60 птиц: по 10 представителей малого (G. fuliginosa), среднего и большого земляных вьюрков, а также трех видов древесных вьюрков (Camarhynchus parvulus, C. pauper и C. psittacula). Земляные и древесные вьюрки разделились 400 000 лет назад, и между ними еще сохраняется эпизодическая гибридизация (как и между видами внутри каждой из двух групп). Исследователи исходили из предположения (впоследствии подтвердившегося), что различия по размерам клюва и тела в обеих группах вьюрков должны быть связаны с одними и теми же генами и с похожими наборами их вариантов (аллелей). Ранее были получены геномные последовательности еще 120 птиц, среди которых были представители всех четырнадцати видов галапагосских вьюрков. Все эти данные учитывались при анализе.
Сравнение геномов позволило выявить шесть участков, по которым большие, средние и малые вьюрки (как земляные, так и древесные) сильнее всего отличаются друг от друга. Для дальнейшего анализа был выбран участок с самыми контрастными различиями. В него входят четыре гена. Ключевые мутации, связанные с массой тела и размером клюва, скорее всего, находятся в регуляторных областях гена HMGA2. Он кодирует ядерный белок, функция которого, предположительно, состоит в регуляции работы транскрипционных факторов (хотя сам он транскрипционным фактором не является). Известно, что у мышей поломка этого гена приводит к карликовости (мышата плохо растут – и получаются мыши-пигмеи). У людей аллели HMGA2 коррелируют с различиями по росту, времени прорезывания зубов и другим параметрам развития скелета. Все это делает ген HMGA2 хорошим кандидатом на роль регулятора размеров тела и клюва у вьюрков.
Важные результаты дало сравнение эволюционных деревьев, построенных по полным геномам и отдельно – по HMGA2. На первом дереве каждая веточка соответствует тому или иному виду, что логично и ожидаемо. Само дерево при этом отражает порядок формирования видов в ходе эволюции. Однако на втором дереве все вьюрки разделились на две большие ветви, одна из которых состоит из крупных птиц (масса тела больше 17 г), а вторая – из мелких (масса меньше 16 г). При этом у некоторых видов с вариабельными размерами тела и клюва разные особи оказались на разных ветвях.
Это говорит о том, что аллельные варианты гена HMGA2, связанные с размерами тела и клюва, сформировались еще на заре дивергенции дарвиновых вьюрков (около миллиона лет назад) и были унаследованы многими видами. К тому же у вьюрков, как уже говорилось, случается и эпизодическая межвидовая гибридизация, так что аллели данного гена и по сей день могут кочевать между видовыми генофондами.
Исследователи выявили ключевые однонуклеотидные полиморфизмы, по которым безошибочно различаются два основных варианта HMGA2: аллель L (large), соответствующий крупному размеру, и аллель S (small), соответствующий мелкому. Затем ученые генотипировали еще 133 особи среднего земляного вьюрка (на этом этапе полногеномное секвенирование уже не требовалось – достаточно было определить один нуклеотид, стоящий в определенной позиции), чтобы выяснить поточнее, как влияют аллели L и S на размеры тела и клюва. Оказалось, что сильнее всего эти аллели коррелируют с размером клюва: у обладателей генотипа LL клюв самый большой, у гетерозигот LS – поменьше, а генотип SS обеспечивает наименьший размер клюва. Корреляция с размером тела тоже есть, но выражена слабее. С формой клюва аллели HMGA2 не коррелируют.
Поскольку супруги Грант систематически ловили вьюрков, метили их и брали пробы крови, а также собирали погибших птиц, в распоряжении исследователей оказались пробы ДНК 71 особи G. fortis, о которых было точно известно, кто из них пережил засуху 2004–2005 годов, а кто погиб. В засушливые годы вьюрки на острове Дафне не выводили птенцов, поэтому отбор шел только на уровне взрослых особей. Оказалось, что засуху сумели пережить 14 из 19 обладателей генотипа SS (73,7 %), 17 из 32 птиц с генотипом LS (53,1 %) и лишь 6 из 20 особей с генотипом LL (30,0 %). Частота аллеля S среди выживших составляла 61 %, среди погибших – 37 %. Это говорит о чрезвычайно сильном отборе по данному локусу (возможно, это самая высокая интенсивность естественного отбора, корректно задокументированная в природе).
Сравнение с геномами “внешних групп” (родственных птиц из Южной и Центральной Америки) показало, что у предков галапагосских вьюрков был только аллель L, но потом в результате мутации появился аллель S, который периодически оказывался полезным и поддерживался отбором, хотя в других популяциях и в другие периоды он был вреден и отбраковывался.
В маленьких островных популяциях аллели должны часто теряться. Например, если несколько лет подряд крупные семена в дефиците, а мелкие в избытке, то аллель S будет давать сильное селективное преимущество, а L может за это время вовсе исчезнуть из генофонда. Однако эпизодическая межвидовая гибридизация делает такую потерю восполнимой: утраченный аллель может вернуться в видовой генофонд благодаря скрещиванию с чужаками. Так, средние земляные вьюрки иногда гибридизуются с залетающими на Дафне малыми земляными вьюрками. У малых земляных вьюрков аллель S, похоже, фиксирован (все 14 генотипированных особей имели генотип SS). Поэтому средним земляным вьюркам не грозит необратимая утрата аллеля S во время какого-нибудь особо долгого периода изобилия крупных семян и дефицита мелких. А если малым земляным вьюркам вдруг станет выгодно иметь клюв побольше, у них будет шанс получить аллель L от средних земляных вьюрков.
Получается, что в долгосрочной перспективе вьюркам выгодно, чтобы репродуктивная изоляция между видами оставалась неполной: межвидовой генетический обмен помогает им сохранять высокий уровень приспособляемости к переменчивым условиям среды. Возможно, подобные явления широко распространены, что объясняет длительное стабильное существование комплексов не до конца разошедшихся видов и устойчивых гибридных зон (см. Исследование № 31).
Формально основным результатом работы является демонстрация того, что расхождение признаков в результате конкуренции между родственными видами может быть связано с интенсивным отбором по одному-единственному гену. На самом же деле значение исследования шире: оно проливает неожиданно яркий свет на микроэволюционные процессы, до сих пор изучавшиеся на основе косвенных и неполных данных. История с клювами средних земляных вьюрков на острове Дафне и так уже была хрестоматийным примером действия естественного отбора в природе, а теперь, дополненная генетическими данными, она просто обречена войти во все учебники.
