Исследование № 26

Геномы африканских рыб проясняют механизмы быстрого видообразования

Расширим масштаб рассмотрения эволюции с одного вида на многовидовые комплексы. Принцип остается тем же: появление и отбор генетических вариантов в зависимости от природного контекста – что именно выгодно иметь здесь и сейчас. От березовой пяденицы – классического примера внутривидовой адаптации на основе мутаций и отбора – мы перейдем к не менее знаменитому примеру появления целого букета разнообразных видов. Речь пойдет о цихлидах больших африканских озер Танганьика, Малави и Виктория. В каждом из них на основе небольшого числа видов-первопоселенцев в ходе быстрой эволюции появились сотни новых видов. Как происходит такое быстрое, по геологическим масштабам взрывное, видообразование? Сравнение полных геномов пяти видов цихлид позволило частично понять его механизмы. Стремительное видообразование оказалось сложным и многогранным процессом, в котором важную роль сыграли дупликация генов, появление новых регуляторных микроРНК, разнонаправленный отбор по многим генам одновременно, сортировка старых и закрепление новых генетических вариаций в кодирующих и регуляторных областях, а также быстрое накопление генетического разнообразия в начальный период заселения озера, когда из-за низкой конкуренции действие стабилизирующего отбора временно ослабло.

Сверхбыстрое видообразование (адаптивную радиацию) рыб цихлид в африканских озерах по праву называют “великим эволюционным экспериментом природы”. Мы уже немного рассказывали о нем в книге “Эволюция. Классические идеи в свете новых открытий”. Особенно далеко этот эксперимент зашел в трех больших озерах – Танганьике, Малави и Виктории. В каждом из них из небольшого числа случайных первопоселенцев образовались огромные комплексы эндемичных видов, занимающих разные экологические ниши и контрастно различающихся по форме тела, окраске, поведению, строению мозга и особенностям зрительного восприятия. При этом в разных озерах параллельно и независимо возникли похожие формы, в том числе такие экзотические, как толстогубые энтомофаги (поедатели насекомых) и виды с асимметричными челюстями, специализирующиеся на обкусывании чешуи других рыб (см. Исследование № 20 и илл. VI на цветной вклейке).

В озере Танганьика 250 видов цихлид образовалось за 12–15 млн лет, в Малави – 500 видов менее чем за 5 млн лет. Рекордная скорость адаптивной радиации зафиксирована в самом молодом озере – Виктории, где на формирование 500 эндемичных видов ушло, по разным оценкам, от 15 до 100 тысяч лет. Впрочем, не исключено, что в Танганьике и Малави адаптивная радиация тоже шла особенно быстро на ранних этапах, а потом замедлилась.

Многочисленные случаи параллельной эволюции в трех озерах – результат освоения цихлидами всех доступных ниш под действием естественного отбора. Буйство красок, развитый половой диморфизм и сложное брачное поведение многих видов – недвусмысленные свидетельства работы полового отбора. Межвидовая гибридизация и эпизодическое вселение новых мигрантов из соседних водоемов тоже могли сыграть свою роль (см. Исследование № 28).

Разобраться в генетических механизмах быстрой адаптивной радиации цихлид – давняя мечта биологов. Важный шаг в этом направлении сделала команда ученых из США, Великобритании, Франции, Швейцарии, Швеции, Японии, Тайваня, Германии, Сингапура и Израиля, опубликовавшая в журнале Nature результаты анализа геномов пяти видов цихлид: Oreochromis niloticus из рек Северной Африки (представитель линии, предковой по отношению к трем озерным комплексам), Neolamprologus brichardi из Танганьики, Astatotilapia burtoni из рек в окрестностях озера Танганьика, Metriaclima zebra из Малави и Pundamilia nyererei из Виктории (Brawand et al., 2014).

Анализ геномов подтвердил высокий темп эволюции у африканских цихлид, а также ускоренную эволюцию озерных цихлид по сравнению с O. niloticus – представителем предковой линии, не проходившей этапа быстрой адаптивной радиации. Скорость эволюции в данном случае оценивали по соотношению значимых и незначимых (синонимичных) нуклеотидных замен в белок-кодирующих генах. Как и следовало ожидать, значимые замены зафиксировались у озерных видов во многих генах, связанных с морфогенезом (в том числе с развитием челюстей), окраской и зрением.

Выяснилось также, что адаптивная радиация в озерах сопровождалась массовой дупликацией генов. Или, точнее, повышением вероятности того, что обе копии случайно удвоившегося гена сохранятся в ходе дальнейшей эволюции. Известно, что дупликация генов с последующим разделением функций между копиями – один из магистральных путей появления эволюционных новшеств (см. Исследования № 16–18). Однако в большинстве случаев возникающие в результате дупликаций “лишние” копии генов действительно оказываются лишними и быстро деградируют под грузом мутаций или вовсе теряются. Чтобы этого не случилось, в одной или обеих копиях должны произойти мутации, которые сделают обе копии незаменимыми, причем это должно произойти раньше, чем одна из копий выйдет из строя. Повышенное число дуплицированных генов у цихлид больших озер говорит о том, что в ходе адаптивной радиации для “лишних” копий удвоившихся генов чаще, чем обычно, находилась новая важная работа.

Чтобы проверить это предположение, ученые сравнили для 888 пар дуплицированных генов экспрессионные профили (то есть списки органов и тканей, в которых работает каждая из двух копий). Оказалось, что в 20 % случаев одна из копий удвоившегося гена стала работать совсем в других тканях, чем исходный ген. Это согласуется с предположением о неофункционализации – приобретении дубликатами генов новых функций (см. Исследование № 16).

Некоторые факты – в частности, перемещения мобильных генетических элементов и многочисленные изменения, затронувшие регуляторные участки генома, – указывают на то, что на ранних этапах адаптивной радиации озерных цихлид был период, когда действие очищающего отбора резко ослабло. Это позволило закрепиться множеству мутаций, которые в иных условиях заметно снижали бы приспособленность и отбраковывались отбором. Может быть, временное ослабление отбора было связано с заселением новообразовавшихся озер, где поначалу было множество свободных ниш и никакой конкуренции.

У исследованных озерных цихлид выявлено 625 сильно изменившихся регуляторных участков, которые у других костистых рыб в ходе эволюции менялись мало. В 370 из этих участков многочисленные уникальные изменения выявлены только в одной из эволюционных линий озерных цихлид, а в остальных участках разнообразные мутации накапливались параллельно в нескольких линиях. Многие изменившиеся регуляторные участки находятся по соседству с генами, опосредующими межклеточные взаимодействия и передачу химических сигналов между клетками. Такие гены могут влиять на ход индивидуального развития и, следовательно, на морфологию рыб.

Важную роль в регуляции активности генов в ходе индивидуального развития животных играют микроРНК. Как выяснилось, в ходе адаптивной радиации цихлид набор регуляторных микроРНК подвергся существенным изменениям. В частности, появилось 40 новых микроРНК. Для нескольких из них удалось получить экспериментальные подтверждения их вовлеченности в регуляцию работы ключевых генов – регуляторов развития, таких как neurod2 (контролирует развитие мозга и дифференциацию нейронов) и bmpr1b (участвует в развитии чуть ли не всех систем органов).

Исследователи также дополнительно проанализировали фрагментарные генетические данные по шести близкородственным видам цихлид – эндемикам озера Виктория (как мы помним, в этом озере адаптивная радиация началась позже всего, от 100 до 15 тысяч лет назад). Выяснилось, что за столь недолгое по геологическим меркам время шесть видов из Виктории успели накопить значительные генетические различия. Правда, в основном эти различия не качественные, а количественные: они затрагивают частоты встречаемости аллелей. Фиксированные различия (позиции, в которых у всех представителей вида А стоит один нуклеотид, а у всех представителей вида Б – другой) тоже есть, но их немного. Эти данные показывают, что в ходе освоения различных ниш отбор действует одновременно на множество участков генома. Еще один вывод состоит в том, что генетической основой для видообразования в данном случае послужило в первую очередь то генетическое разнообразие, которое уже имелось у предковой популяции до начала расхождения, и лишь во вторую – вновь возникающие мутации (см. Исследование № 25).

Среди шести родственных видов из озера Виктория одни отличаются друг от друга лишь брачной окраской, другие – анатомически (например, строением челюстей). Ученые обнаружили интересную закономерность в распределении генетических различий в этих двух случаях. Оказалось, что в парах видов, различающихся только по окраске, значительная часть генетических различий приурочена к белок-кодирующим участкам генов, тогда как у видов со сходной окраской, но различающихся по морфологии – в основном к некодирующим участкам. Это согласуется с выводами эволюционной биологии развития, согласно которым изменения таких “поверхностных” признаков, как окраска, с большей вероятностью связаны с изменениями белков, а изменения “фундаментальных” морфологических признаков, таких как форма плавников или челюстей, скорее всего, вызваны изменениями некодирующих (регуляторных) участков многофункциональных генов – регуляторов развития.

Таким образом, исследование показало, что быстрая адаптивная радиация – процесс сложный и многогранный. Важную роль в нем играют нейтральные эволюционные процессы (накопление генетического полиморфизма, в том числе в периоды временного ослабления отбора), разнонаправленный отбор сразу по множеству локусов, дупликация генов, появление новых регуляторных микроРНК, адаптивные изменения кодирующих и регуляторных участков генома.

Вероятно, не за горами тот день, когда будут отсеквенированы геномы многих или даже всех видов цихлид африканских озер. И тогда можно будет во всех деталях разобрать генетические результаты “великого эволюционного эксперимента природы”.