Трофобионты

Везде, где только встречаются муравьи, существуют сделки между ними и растительноядными насекомыми. Тли, ложнощитовки, червецы, горбатки, гусеницы бабочек-голубянок и риодинид (последних в просторечии называют пеструшками) кормят муравьёв своими сладкими выделениями в обмен на защиту от врагов. Муравьи не останавливаются на этом, укрывая насекомых за стенами из картона или почвы, а иногда даже забирают их к себе в гнездо как членов колонии. Этот симбиоз, названный трофобиозом (от греческих слов «сытная жизнь»), оказался одним из самых успешных в истории наземных экосистем. Он внёс заметный вклад в численное превосходство как муравьёв, так и их подопечных.

Наиболее распространёнными и привычными трофобионтами в умеренной зоне Северного полушария являются тли. Почти в любом саду или заросшем сорняками поле можно встретить муравьёв и тлей, находящихся вместе на траве и цветах. Если вы обнаружите такой союз и понаблюдаете за ним на протяжении нескольких минут, то увидите, как рабочие подходят к тле и слегка касаются её тела антеннами или передними ногами. В ответ тля выдавливает из ануса каплю сладкой жидкости. Муравей быстро слизывает эту медвяную росу – так энтомологи эвфемистично обозначают экскременты тли. Рабочий доит тлей одну за другой, пока его брюшко не раздуется от собранного урожая. Затем он возвращается в гнездо, чтобы отрыгнуть немного сладкой жидкости для своих товарищей.

Эти капли, так ценимые муравьями, не только вкусны, но и очень питательны. Когда тли всасывают сок из флоэмы растений, используя для этого игловидные хоботки, по которым сок идет благодаря собственному давлению и напряжению цибариальных мышц, они получают все необходимые им питательные вещества. Однако не все из полученных веществ нужны тле. Некоторые из них, включая сахара, свободные аминокислоты, белки, минералы и витамины, проходят через кишечник и выходят из ануса в качестве отходов жизнедеятельности. Во время этого процесса жидкость химически изменяется: одни её компоненты всасываются, другие превращаются в новые соединения, а третьи обогащаются собственными тканями тли. Проведённые на Tuberolachnus salignus исследования показали, что до половины свободных аминокислот поглощается кишечником тли, но примерно половина остаётся. В некоторых случаях падь (медвяная роса) тлей содержит аминокислоты, которых нет в соке, – очевидно, муравьи получают их в качестве дополнительных продуктов обмена веществ тли.

От 90 до 95 % сухого веса медвяной росы состоит из сахаров, большинство из которых покажутся сладкими и человеку. В зависимости от конкретного вида тли падь содержит фруктозу, глюкозу, сахарозу, трегалозу и высшие олигосахариды в различных концентрациях. Трегалоза, естественный сахар в крови насекомых, составляет 35 % от общего количества сахара в обычной пади. В состав жидкости также входят два трисахарида – фруктомальтоза и мелезитоза, причём последняя составляет 40–50 % от общей доли сахаров. Кроме этих сахаров и незначительного количества других, медвяная роса содержит органические кислоты, витамины группы В и минералы.

Аналогичное изобилие питательных веществ обеспечивают и другие группы питающихся соком насекомых из отряда Homoptera, включая кокцид (представителей семейства Coccidae), мучнистых червецов (Pseudococcidae), листоблошек (Chermidae), горбаток (Membracidae), цикадок (Cicadellidae), церкопид (Cercopidae) и фонарниц (Fulgoridae). Многих из этих насекомых легко найти, к тому же они просты в уходе, поэтому вездесущие муравьи часто и довольно жёстко их контролируют. Однажды, когда Уилсон в Новой Гвинее ожидал автомобиль на обочине дороги, ему удалось «подоить» окружённых муравьями гигантских кокцид при помощи собственных волос, имитируя постукивание муравьиными антеннами. Он отметил, что жидкость была очень сладкой. Так натуралисты в свободное время сочетают приятное с полезным.

Рабочие Formica polyctena (малый лесной муравей) ухаживают за тлёй (Lachnus robaris). (Рисунок Турида Форсайта.)

Медвяная роса равнокрылых хоботных насекомых – это вознаграждение, легко доступное муравьям, стоит им только взобраться вверх по растениям или поискать под ними. Большая часть этого вещества просто выбрасывается как мусор. Но независимо от того, используется ли падь, вклад, который равнокрылые хоботные вносят в жизнь муравьёв (и не только их) по всему миру, огромен. Тли рода Tuberolachnus выделяют примерно 7 капель в час – больше, чем масса их тела. Иногда падь накапливается в таких больших количествах, что её могут использовать даже люди. Манна небесная, дарованная израильтянам в эпизоде из Ветхого Завета, почти наверняка была выделениями мучнистых червецов Trabutina mannipara, питающихся тамариском. Арабы всё ещё собирают их, называя это вещество «ман». В Австралии коренные народы собирают и едят падь листоблошек. За один день человек может добыть больше килограмма этого вещества. Факт, от которого многие не в восторге: большая часть мёда, потребляемого людьми во всем мире, – это медвяная роса, собранная пчёлами с поверхности кустов и деревьев. Один из наших любимых продуктов – экскременты насекомых, переваренные в кишечнике других насекомых. Поэтому неудивительно, что муравьи тоже в больших количествах собирают падь всех видов и при самых разнообразных обстоятельствах. Многие виды, если не большинство, собирают её с земли и растений, куда бы она ни попала. Ещё один короткий шаг по пути эволюции – и вот муравьи уже научились получать её непосредственно от самих равнокрылых.

Взаимность симбиоза в ходе эволюции привела многих муравьёв и их трофобионтов к крайностям адаптации. Некоторые виды муравьёв, которые мы опишем вкратце, стали полностью зависимыми от своих партнёров и ухаживают за ними, как за домашним скотом. Со своей стороны, многие трофобионты структурно и поведенчески адаптировались к жизни с муравьями. Когда тли часто контактируют с муравьями и находятся под их присмотром, они не так эффективно отпугивают врагов. Похожие на рожки защитные органы в задней части их брюшка, выделяющие ядовитые химические вещества, становятся меньше. Защитный слой воска на теле таких тлей становится тоньше по сравнению с особями, за которыми муравьи не ухаживают. «Одомашненные» тли явно перекладывают всю работу по обороне на своих грозных партнёров.

Виды тлей, которые не зависят от муравьиной заботы, с усилием выталкивают капельки медвяной росы подальше от своего тела. Это гигиеническая мера, защищающая их от грибков, которые процветают на клейкой пади. Трофобионтные тли, напротив, не прилагают никаких усилий, чтобы избавиться от своей пади – они испускают её таким образом, чтобы муравьям было удобно ею питаться. Они выпускают капельки по одной и некоторое время держат их на кончиках брюшек сразу за анусом. У многих видов есть корзинка из волосков, которая прочно удерживает медвяную росу на месте. Если рабочие муравьи не принимают капельку, тля часто втягивает её обратно в брюшко, чтобы снова предложить её позже.

Таким образом, в ходе эволюции падь превратилась из простых экскрементов в ценный товар для бартера. Что получают трофобионты в обмен за эту услугу? Основной ответ таков: их хозяева предоставляют превосходную защиту. Муравьи отгоняют наездников и мух, которые в противном случае могут отложить яйца в тела тлей. Они также отгоняют личинок златоглазок, жуков и других хищников, которые рыщут по растениям и убивают незащищённых равнокрылых, как волки, дорвавшиеся до стада овец. Под пристальной опекой муравьёв группы трофобионтов растут и множатся. В некоторых случаях их даже переносят из одного места в другое, чтобы обеспечить более безопасные условия или свежую пищу.

Например, яйца американской кукурузной тли всю зиму сберегаются в колониях муравьёв Lasius neoniger. Весной рабочие переносят только что вылупившихся нимф прямо к корням ближайших съедобных растений. Если растения погибают, муравьи переносят тлю к другим, ещё не повреждённым корневым системам. В конце весны и летом у некоторых тлей вырастают крылья, и они улетают в поисках новых растений. После того как они приземлятся и начнут питаться, их могут принять другие колонии муравьёв, на чьей территории они оказались. Рабочие Lasius принимают своих гостей в муравейник в самом полном смысле этого слова – они смешивают яйца тли со своими собственными. Когда они мигрируют в новое гнездо, то забирают яйца (а в тёплое время года – куколок-нимф и взрослых особей) с собой и бережно переносят их на новое место. Они всегда защищают тлей от захватчиков с той же преданностью, что и собственное потомство.

Муравьи не вполне одинаково реагируют на всех трофобионтов, которых они идентифицируют как соседей по гнезду. Некоторые типы их поведения, по-видимому, предназначены специально для удовлетворения потребностей гостей. Они переносят трофобионтов не просто к растению, которым те могут питаться, но ещё и к правильному виду растения – и, что важнее, к той части растения, которая соответствует требованиям конкретной стадии развития насекомых.

Ещё сильнее впечатляет то, что королевы нескольких видов муравьёв, покидая гнездо для брачного полёта, несут кокцид в своих жвалах. После спаривания и приземления они готовы начать новую колонию уже с трофобионтами, чтобы сразу обеспечить себе медвяную росу. Это поведение, сравнимое с тем, как люди переселяются с места на место с беременной коровой, наблюдалась у одного вида Cladomyrma на Суматре и у нескольких видов Acropyga в Китае, Европе и Южной Америке. Вполне вероятно, что в будущем подобное поведение будет обнаружено и у других видов муравьёв.

Яванские мучнистые червецы рода Hippeococcus спасаются от опасности, забираясь на спины муравьёв-хозяев и позволяя им унести себя в безопасное место. Их ноги, по-видимому, специально эволюционировали для этой цели. На рисунке изображён рабочий муравей Dolichoderus, несущий трёх червецов. (Рисунок Турида Форсайта.)

По крайней мере в одном случае трофобионты способствуют собственной транспортировке, передвигаясь «автостопом». Такое поведение наблюдалось у мелких каплевидных мучнистых червецов рода Hippeococcus на острове Ява, гостящих в подземных гнёздах муравьёв Dolichoderus. Под опекой муравьёв эти равнокрылые кормятся на ветвях ближайших деревьев и кустарников. Когда гнездо или «пастбище» разрушается, многих червецов рабочие муравьи поднимают и уносят обычным образом. Некоторые же из них забираются на тела своих хозяев и так уезжают в безопасное место. Езду верхом червецам облегчают длинные цепкие ноги и похожие на присоски лапки, типичные для рода Hippeococcus.

Некоторые виды муравьёв начали полностью зависеть от своего «скота». Такой предельный уровень специализации, по-видимому, был достигнут живущими под землёй муравьями рода Acanthomyops с крошечными глазами. Эти муравьи в изобилии водятся в холодных умеренных широтах Северной Америки. Вероятно, такая зависимость есть и у похожих на них видов рода Acropyga, которые встречаются в тропических и тёплых умеренных широтах по всему миру. Иногда медвяная роса – единственная пища этих муравьёв, пасущих стада мучнистых червецов и других равнокрылых у корней растений. Но также случается, что муравьи съедают несколько особей из стада, чтобы получить дополнительный белок. Такое прореживание стада кокцид наблюдалось у африканских муравьёв-портных. Когда в ходе эксперимента к ним подсаживали слишком много трофобионтов, рабочие убивали лишних, пока популяция не достигала уровня, при котором медвяной росы оказывалось достаточно, но не слишком много.

Наиболее полный и интересный трофобиоз в начале 1980-х годов обнаружили в Малайзии Ульрих Машвиц и его коллеги. Этот образ жизни никогда ранее не наблюдали у муравьёв: настоящее кочевничество и кочевое скотоводство. Колонии муравьёв живут как фермеры. Они питаются только за счёт своих стад и полностью координируют свой образ жизни с образом жизни скота, сопровождая его с одного пастбища на другое.

Эти муравьи – обитающие в пологе тропических лесов и в кустарниковом подлеске Dolichoderus cuspidatus и несколько других видов того же рода, «скот» – мучнистые червецы рода Malaicoccus. Эти насекомые питаются только соком флоэмы лесных деревьев и кустарников. Муравьи относят их к местам кормления, часть которых находится более чем в 20 метрах от гнёзд. Сами гнёзда располагаются в листьях густой растительности или в специально выгрызенных полостях стволов. Рабочие почти или совсем не занимаются строительством традиционного гнезда – вместо этого они создают стены и комнаты внутреннего жилища исключительно из собственных тел, как муравьи-кочевники. Они цепляются друг за друга и образуют плотную массу, защищающую выводок и мучнистых червецов.

К трофобионтам относятся как к полноправным членам пастушьей колонии. Взрослые самки часто живут рядом с личинками и остальными незрелыми особями муравьёв. Червецы – живородящие, и эти насекомые рожают своих детёнышей в полной безопасности, со всех сторон защищённые массой рабочих. У зрелой колонии кочевников-Dolichoderus обычно есть единственная королева, более 10 000 рабочих муравьёв, около 4000 личинок и куколок и более 5000 мучнистых червецов. Гнёзда и места кормления соединены проторенными тропами, помеченными запахом. Транспортировка трофобионтов туда и обратно никогда не останавливается: в любой момент 10 % рабочих бегут по этим дорожкам, перенося червецов в жвалах. Поскольку молодые сочные побеги растений, которые предпочитают червецы, быстро истощаются, муравьям часто приходится находить новые пастбища и переносить к ним свои стада.

Когда расстояние между гнездом и местом кормления увеличивается настолько, что это затрудняет транспортировку, колония Dolichoderus просто массово перемещается к пастбищу. Во время этой миграции муравьиный выводок и мучнистых червецов организованно переносят в хранилища вдоль тропы, а затем перетаскивают из одного хранилища в другое до тех пор, пока вся колония не окажется в конечном пункте назначения. Этот процесс может быть вызван не только голодом, но и физическим разрушением старого места обитания или изменением температуры и влажности окружающей среды. В сроках между переселениями нет никакой закономерности. В колониях, которые Машвиц и Хайнц Ханд изучали в течение 15 недель, частота варьировала от двух миграций в неделю до полного их отсутствия.

Мучнистых червецов в местах кормления обязательно сопровождают рабочие Dolichoderus, которые постоянно собирают капельки пади, выдавленные из заднего прохода равнокрылых. Эта деятельность проходит настолько интенсивно, что маленькие мучнистые червецы почти постоянно покрыты целым слоем кормящихся муравьёв. Периодически выделяя капельки, они удерживают их в длинных щетинках на своих телах так, чтобы муравьям было удобно их слизывать. Жидкость выделяется спонтанно: в отличие от менее специализированных трофобионтов, мучнистым червецам Malaicoccus не нужно ждать барабанной дроби муравьиных антенн по своему телу, чтобы предложить им медвяную росу.

Если кормёжку прерывают, все – и муравьи-пастухи, и мучнистые червецы – начинают возбуждённо двигаться. Одиночные червецы заползают на спины рабочих, откуда их забирают другие муравьи и уносят подальше от опасности. Пока маленькие мучнистые червецы просто собираются в кучу там, где стояли, более крупные приподнимают свои тела, предлагая муравьям забрать их. Во время транспортировки червецы остаются неподвижными – за исключением того, что они нежно ласкают головы муравьёв лёгкими движениями своих усиков.

Машвиц и Хенель полагают, что пастухи Dolichoderus никогда не убивают мучнистых червецов ради мяса. Они также не нашли никаких доказательств того, что рабочие охотятся на насекомых вдали от своего гнезда. Эти муравьи, по всей видимости, полностью зависят от медвяной росы своих трофобиотических партнёров. Без мучнистых червецов колонии быстро разрушаются. Соответственно, если разлучить стада Malaicoccus с их хозяевами-муравьями, они тоже вскоре погибают. Когда Машвиц предложил их в качестве потенциальных гостей-трофобионтов другим видам муравьёв, они атаковали их и унесли в гнёзда в качестве добычи. В общем, симбиоз между муравьями-кочевниками и стадами мучнистых червецов – это абсолютно неразрывный союз.

Предложенный муравьями дар защиты настолько щедр и всеобъемлющ, что представляет собой открытую дверь для эволюционного оппортунизма. На первый взгляд может показаться, что такой вариант есть только у ограниченного числа насекомых, которые питаются растительным соком и могут поделиться собранной сладкой жидкостью с муравьями. Если бы это было правдой, насекомые, которые предпочитают растительные ткани соку, и фекалии которых поэтому насыщены клетчаткой, никогда не смогли бы предложить муравьям питательные вещества в обмен на защиту. Тем не менее существует и другой, не такой прямой путь достижения той же цели. Его избрали гусеницы бабочек-голубянок и риодинид, которые питаются растительной тканью, а затем используют некоторые питательные вещества и полученную энергию для производства медвяной росы в специальных железах двух видов. На всей поверхности тела гусеницы располагаются структуры, называемые куполовидными органами – они выделяют вещества, которые, видимо, привлекают рабочих муравьёв запахом. На спине же, около заднего сегмента тела, находится дорзальная нектароносная железа, некоторыми авторами названная медвяной, – она выделяет сладковатую жидкость: её и поглощают муравьи. У одного европейского вида, прованской голубянки (Lysandra hispana), эти выделения содержат большое количество фруктозы, сахарозы, трегалозы и глюкозы, а также незначительное количество белка и одну аминокислоту – метионин. Австралийский вид Jalmenus evagoras тоже вырабатывает смесь из сахаров и как минимум 14 свободных аминокислот, самая заметная из которых, серин, обнаруживается в их пади в гораздо более высокой концентрации, чем в нектаре растений.

Рабочие муравьи Formica fusca ухаживают за личинками бабочки-голубянки Glaucopsyche lygdamus на заключительных стадиях развития. Изображённый вверху рабочий питается жидкостью из нектароносной железы личинки. Внизу рабочий защищает её, схватив жвалами нападающего наездника. (Фотографии Наоми Пирс.)

Таким образом, гусеницы бабочек-голубянок предлагают ухаживающим за ними муравьям что-то вроде сбалансированной диеты. Они привлекают рабочих исключительно запахом и вкусом своих выделений. В свою очередь, муравьи защищают гусениц от врагов, включая других муравьёв и хищных ос, которые едят их, а также наездников и мух, которые откладывают яйца на их теле и внутри него. В одном из экспериментов, которые провела в Колорадо Наоми Пирс с коллегами, обеспечиваемое симбиозом адаптивное преимущество предстало поразительным. Когда группы личинок американской бабочки-голубянки Glaucopsyche lygdamus в рамках опыта изолировали от муравьёв, сопровождающих их в естественных условиях, личинок выжило в 4–10 раз меньше, чем в группах, которым позволили остаться с хозяевами.

Преимущество союза с муравьями достаточно весомо, чтобы стать основой естественного отбора у бабочек. Перед тем как отложить яйца, взрослые самки многих видов голубянок ищут растения, на которых живут определённые виды муравьёв, тем самым обеспечивая своему выводку защиту с первого дня существования. Иногда этот шаг является вынужденным. Пирс и её коллеги выяснили, что смертность австралийской голубянки Jalmenus evagoras от хищников и паразитов настолько велика, что без присмотра муравьёв у личинок и куколок практически нет шансов выжить. Помимо защиты, муравьи сокращают время, необходимое для развития гусениц, соответственно, уменьшая период, в течение которого личинки наиболее уязвимы перед врагами. Однако за этот союз тоже нужно платить. Гусеницы тратят на производство сладких выделений столько энергии, что бабочки становятся меньше. Размер бабочек, в свою очередь, имеет значение для привлечения партнёров и плодовитости самок. Тем не менее муравьиная защита так важна для выживания, что в ходе эволюции она перевесила недостатки. В результате бабочки с готовностью приняли трофобионтный симбиоз.

Пища, которую муравьи получают от голубянок, вовсе не является незначительным дополнением к рациону. Конрад Фидлер и Ульрих Машвиц во время экспериментов в Германии задались целью измерить реальный вклад гусениц-голубянок Polyommatus coridon в жизнь ухаживающих за ними Tetramonum caespitum – европейских дерновых муравьёв (частых вредителей в домах по всей Америке). Они обнаружили, что обычная популяция гусениц может каждый месяц вырабатывать от 70 до 140 миллиграммов сахара на квадратный метр растительности, что эквивалентно количеству энергии от 1,1 до 2,2 килоджоулей. Этого вполне достаточно, чтобы обеспечить все потребности небольшой колонии муравьёв, если рабочие собирают гусеничную падь на площади не более 10 квадратных метров.

Общее правило эволюции заключается в том, что любую хорошую вещь (в данном конкретном случае – взаимный симбиоз) в конечном счёте начинают эксплуатировать представители какого-либо из видов. Некоторые виды бабочек-голубянок научились применять дьявольскую хитрость, чтобы обмануть и использовать помогающих им муравьёв. Они не только принимают их протекцию, но и поедают их молодь. Таким паразитарным видом является обитающая в Северной Европе и Азии голубянка арион (Maculinea arion). Её гусеница питается диким тимьяном, пока не достигнет последней стадии своего развития. Затем она ползёт по земле и прячется в трещинах под пучками травы, пока её не обнаружит рабочий распространённого вида Myrmica sabuleti. Муравей активно ощупывает гусеницу своими усиками, на что она реагирует выделением пади из своей нектароносной железы. Затем личинка гротескно меняет форму своего тела. Она втягивает голову, раздувая грудные сегменты и сжимая брюшные, придавая телу сгорбленный, истощённый вид. По-видимому, эта кардинально новая форма служит для рабочего сигналом, который, возможно, работает одновременно с привлекательными выделениями на теле гусеницы.

Процедура усыновления гусеницы европейской бабочки-голубянки ариона (Maculinea arion) на финальных стадиях развития. Гусеница, расположенная выше, ждёт муравья-хозяина и пока ещё обладает типичной для личинки голубянки формой тела. Гусеницу ниже уже подоил рабочий Myrmica, поэтому она скукоживается и позволяет перенести себя в гнездо. (Рисунок Турида Форсайта.)

Точную природу этого стимула биологам ещё предстоит выяснить, но, откликаясь на него, муравей поднимает гусеницу и несёт её в гнездо. Далее гусеницу размещают в отсеке для молодняка, и она там зимует. Весной она обращается хищником, досыта питающимся личинками муравьёв. Когда гусеница достигает зрелости, она окукливается прямо в гнезде. Наконец, в июле она становится крылатой бабочкой и возобновляет цикл.

Грабёж и разбой в исполнении жадных бабочек-голубянок не исчерпывается простым хищничеством. Некоторые виды вторгаются в симбиоз между муравьями и тлей, кокцидами и другими равнокрылыми насекомыми. Так, голубянки из рода Allotinus, которые часто встречаются на большей части территории тропической Азии, пользуются этим симбиозом двумя способами. Взрослые бабочки садятся среди равнокрылых насекомых и питаются медвяной росой, а затем откладывают свои яйца неподалёку. Когда гусеницы вылупляются, они охотятся на равнокрылых и поедают их падь. По всей видимости, гусеницы ничего не предлагают муравьям в обмен на такие вольности, но каким-то образом – возможно, благодаря умиротворяющим или ложно идентифицируемым выделениям из желёз – остаются невредимыми.