В 1946 г. А. Даллес занялся в Нью-Йорке юридической практикой. Но в январе 1951 г. его призвали на работу в ЦРУ в качестве заместителя директора по планированию. Вскоре он стал первым заместителем директора, а с 26 февраля 1953 по 29 ноября 1961 г. Даллес являлся директором ЦРУ. Его отставка была вызвана провалом операции "Мангуст" по высадке антикастровских сил на Кубе в апреле 1961 г. Уйдя с государственной службы. Даллес издал в 1963 г. книгу "Искусство разведки", а затем входил в состав комиссии Э. Уоррена, расследовавшей обстоятельства убийства президента Дж. Кеннеди. Умер 29 января 1969 г. в возрасте 75 лет.
