Шанс изменить ситуацию представился Афинам вскоре после поражения персов, когда сводный греческий флот был отправлен разделаться с остатками персидского войска между Критом и Геллеспонтом. В это время между Афинами и Спартой царило взаимопонимание, и когда спартанцы были вынуждены отозвать своего полководца, запятнавшего себя позором, они уступили Афинам контроль над Эгейским морем. В 478 году до н. э. афиняне создали Делосский союз — коалицию для совместной защиты от персидского нашествия, где Афины были первыми среди равных. Афиняне назначали эллинотамиев — «греческих казначеев», которые на острове Делос (отсюда современное название союза) получали дань серебром и кораблями. Средства, полученные за счет таких вкладов и за счет торгового процветания, сделавшего Пирей центром эгейской торговли, расходовались не только на оборонительные нужды союза. Деньги шли также на грандиозные проекты — например, строительство Парфенона, — надолго оставшиеся символом Афин классической эпохи. Поскольку 170 городам, входившим в союз, было позволено вместо кораблей вносить дань серебром, на афинян пришелся основной груз военных действий от имени союза, и со временем у Афин образовался морской флот, способный противостоять любому нападению. Позже союз из свободного содружества Афин и их независимых соратников превратился в принудительное объединение городов вокруг Афин. В 465 году до н. э. Афины подавили попытку острова Тасос, богатого серебром, выйти из союза, а через пятнадцать лет, когда казна была переведена из Делоса в Афины, уже никто не делал вид, будто свободное сотрудничество еще существует.

Афины как морской город-государство не упускали также из виду события за пределами Эгейского моря. Памятный камень 460 года до н. э. с именами 177 воинов служит свидетельством власти Афин в этот период: «Павшие в войнах на Кипре, в Египте, в Финикии, в Галиях, в Эгине, в Мегариде, в течение одного года». Кипр был постоянным пунктом соперничества между греками и персами как источник меди, зерна и древесины, Египет был выгодным поставщиком зерна и потенциальным союзником против персидского владычества. В 450 году до н. э. греки победили персов в битве у кипрской гавани Саламин, после чего персидские Артаксерксы согласились на мирный договор — Каллиев мир, — который стал высочайшим триумфом морского владычества Афин: по этому договору персам запрещалось посылать военные корабли западнее Ликии в юго-западной Анатолии или южнее Черного моря, а также запрещалось выдвигать армии дальше трехдневного пути от побережья Ионии, на которую персы больше не предъявляли прав.

Афинский памятный камень 460 года до н. э. также упоминает военные стычки с Коринфом в начале конфликта, продолжавшегося пятнадцать лет и известного как Первая Пелопоннесская война. Когда Афины позднее вмешались в трехсторонний конфликт между Коринфом и двумя его колониями, Коринф побудил союзную ему Спарту вторгнуться в Аттику, чтобы освободить Грецию от власти Афин. Пелопоннесская война, растянувшаяся на четверть века, делится на четыре периода: Архидамова война (431–421 гг. до н. э.), Никиев мир (421–415), Сицилийская война (415–413) и Декелейская война (413–404). В начале войны афинским вождем был Перикл; аристократ по рождению и манерам, но при этом популист; как и Фемистокл, он отстаивал важность морского флота, так что изначально было ясно, что исход Пелопоннесской войны больше, чем любой предыдущей, будет зависеть от морских сражений. Как свидетельствует Фукидид, Перикл четко сформулировал свои взгляды на морское могущество:

«Весь мир перед нашими глазами делится на две части — сушу и море, каждая из которых важна и полезна для людей. Одной из них вы владеете в полной мере — не только пространством, над которым ныне властвуете, но и другими, коли пожелаете. С нынешним вашим флотом никакие земные владыки — ни царь Персии, ни кто другой на свете — не в состоянии задержать вас, куда бы вы ни пожелали плыть».

В первые шесть лет войны Спарта отняла у противника часть территории, оставив афинянам лишь Афины, Пирей и коридор между длинными стенами, их соединяющими. Однако пока Афины контролировали выход к морю и могли ввозить необходимое, непосредственная опасность им не грозила. Их главной стратегической целью было поддерживать свободный ввоз зерна с Черного моря, для чего Афины заручились поддержкой правителей Фракии и Македонии; именно это позволило городу пережить эпидемию чумы, унесшей четверть жителей, включая Перикла. Конфликт расширился в 427 году до н. э., когда афиняне послали свой флот поддержать сицилийских союзников против Сиракуз и помешать отгрузкам зерна из Сицилии на Пелопоннес. Первая сицилийская кампания через три года закончилась ничем; куда большее значение имело то, что Афины потеряли морской плацдарм в Амфиполе, стратегически расположенном на границе между Македонией и Фракией, откуда Афины получали корабельную древесину. Спартанцы, продвинувшиеся к северу, захватили город раньше, чем афинский полководец (и историк) Фукидид успел это предотвратить.

Такое положение дел привело к заключению мира, длившегося до тех пор, пока город Сегеста, в Западной Сицилии, не обратился к Афинам за помощью против Сиракуз. Сицилийскому походу с самого начала не везло с полководцами. Алкивиад был отозван по подозрению в недолжном поведении и предан суду, а Никий в нерешительности тянул время, и лишь когда один из афинских полководцев начал проповедовать политику «отступление лучше поражения», боязнь вернуться без победы побудила Никия к действиям. Вскоре после этого, в сентябре 413 года до н. э., сиракузский флот атаковал афинян прямо в гавани. Разгромленные в битве, сорок тысяч афинян и их союзников попытались спастись бегством, но были убиты или попали в плен и впоследствии умерли на местных каменоломнях. Подводя итог кампании, Фукидид говорил: «для победителей — самый блестящий успех, для побежденных — самое гибельное поражение… потери, как говорят, всеобъемлющи; войско, флот — все уничтожено, вернулись лишь немногие».

Рассказ Фукидида о войне кончается тем же годом; в его вердикте сильно недооценивается решимость Афин. При флоте едва ли в сотню кораблей и в ситуации, когда Спарта напала на Аттику и вновь принудила афинян отсиживаться внутри «длинных стен», Афины в 411 году до н. э. возобновили военные кампании в Эгейском море. Афины искали возможность давать защиту кораблям с зерном, идущим с Черного моря, получать дань от членов Делосского союза и нападать на Пелопоннесский флот. Не располагая достаточными ресурсами, они все же вынудили Спарту и ее союзников уйти в оборонительную позицию, однако ситуация складывалась не в их пользу. К 405 году до н. э. в афинском флоте служили «все мужчины военного возраста, свободные и рабы», и один из спартанских флотоводцев грозно утверждал, что намерен «прекратить вашу распутную связь с морем, оно принадлежит мне». В следующем году афиняне и спартанцы в последний раз встретились в пределах Геллеспонта, где за несколько часов Афины потеряли весь флот, а с ним и весь контроль над проливом, над зерновой торговлей и над всей былой державой. Под угрозой голода афиняне приняли условия мира со Спартой: сократить флот до двенадцати кораблей, вступить в возглавляемый Спартой Пелопоннесский союз и принять навязанную спартанцами олигархическую форму правления.